Cryptotis niausa, Moreno Cárdenas & Albuja V, 2014

Moreno Cárdenas, Pablo A. & Albuja V, Luis, 2014, Una nueva especie de Musaraña del género Cryptotis Pomel 1848 (Mammalia: Soricomorpha: Soricidae) de Ecuador y estatus taxonomico de Cryptotis equatoris Thomas (1912), Papéis Avulsos de Zoologia (São Paulo) 54 (28), pp. 403-418 : 408-415

Cryptotis niausa sp. nov.

( Figs. 4 , 5 , 7A y 8A)

Holotipo: MEPN 9627, piel seca con cráneo y esqueleto, hembra adulta, colectada manualmente en el piso en el sector de Papallacta (Napo-Ecuador), en diciembre del 2001 por Luis Albuja y Pablo Moreno. La piel se encuentra en buenas condiciones, y el cráneo sin una parte de la región timpánica y con el incisivo superior izquierdo roto.

Localidad tipo: ECUADOR: provincia de Napo: cantón Quijos: Papallacta ( Páramos de La Virgen ), 00°20’49.2”S, 78°12’0”W, 3700 m, a 64 km al oriente de la ciudad de Quito .

Paratipos: Existen 17 ejemplares paratipos, seis hembras y tres machos (algunos datos de los sexos no se encontraron en la información de los ejemplares); de los cuales, seis especímenes son de la localidad tipo, en los páramos de Papallacta-La Virgen, ( MEPN 9627 ♀, 9628 ♀, 9832, 9833, 10613 ♀, 10615), de los cuales tres se encuentran preservados como pieles cráneos y esqueletos, dos en preservante líquido con el cráneo extraído y un ejemplar se encuentra solamente como cráneo, colectados todos por Luis Albuja y Pablo Moreno , en enero del 2002, excepto el ejemplar MEPN 10613 que fue capturado por Mario Cueva en febrero de 1997. Al norte del Ecuador en los “Páramos del Azuay ” cerca de la Reserva Ecológica El Ángel (00°45’N / 77°59’E), 3910 m, en la provincia del Carchi, se registró otro ejemplar ( MEPN 280♂), preservado en alcohol con el cráneo extraído, colectado por Luis Albuja el 5 de julio de 1979. Dos ejemplares procedentes de las lagunas de “El Voladero” (Carchi) (00°09’54”N, 78°49’58.8”W), 3700 m, el primero ( MEPN 9791 ♂), preservado en alcohol con el cráneo extraído, colectado por Pablo Moreno y Fernanda Solórzano el 30 de mayo del 2004 y el segundo ( QCAZ 2309 ♀), ingresado como piel seca y cráneo colectado por J. Costales el 17 de mayo de 1997. Otros cinco de los “Páramos del Ángel” (Carchi) (00°43’15.6”N, 77°56’ 34.8”W), 3600 m, ( MEPN 9790 ♂, 010623 ♀, 010624 ♀, 010625 ♂, 010695), como pieles secas y cráneos, colectados todos por W. R. Teska y Jorge Brito en enero del 2008 excepto el ejemplar MEPN 9790 colectado por Pablo Moreno y Fernanda Solórzano el 30 de mayo del 2004; Uno de la quebrada Tunguetan, (Carchi) (00°38’38”N, 77°46’23”W), 2865 m ( QCAZ 3520 ♀), como cráneo y esqueleto, colectado por S. Benítez el 21 de septiembre del 2000. Otro de los páramos de la Reserva Ecológica Guanderas (00°36’N, 77°40’W), 3500 m (Carchi) ( MEPNS /N), preservado solo el cráneo; y uno colectado en la provincia de Pichincha: Río Palobillo , Itulcachi cerca de Papallacta (00°16’04”S, 78°18’44”W), 3800 m ( MEPN 283♀), conservado en alcohol y colectado por Y. López y G. Paredes el 14 de agosto de 1995 .

Etimología: El nombre específico niausa , un sustantivo en aposición, proviene del vocablo Kichwa, “ñausa” que significa “ciego” y en el mismo idioma “ñausa ucucha” (ratón ciego) es el nombre local para referirse a la musaraña.

Diagnosis: Esta es una de las más grandes especies de Cryptotis , cuya longitud de cabeza-cuerpo (CC) fluctúa entre los 74 y los 89 mm. El pelo es largo y la coloración general es café-grisácea ( Fig. 3 ), con un ligero color amarillento principalmente en la garganta y pecho. Las extremidades y la cola son pequeñas, están cubiertas de conspicuos pelos de color blanquecino. Esta especie presenta un cráneo grande. Las medidas de LCB, LP, LHMx y LM son relativamente grandes. El cóndilo articular de la mandíbula es alto entre las especies del Ecuador (ACA = 4.4 mm). El borde posterior del palatal está generalmente bastante separado de los terceros molares superiores. La hilera de los unicúspides es corta y angosta ( Fig. 5C y 7 ). El U4 es generalmente reducido. La placa zigomática es angosta en relación con la longitud del cráneo. El protocono del P4 es poco conspicuo ( Fig. 7A ).

Descripción: Especie de tamaño mediano a grande (CC = 81 mm) para el género en Sudamérica. Cola corta, con el 42%, en relación al tamaño de CC, generalmente de color gris oscuro, está cubierta de escamas poco visibles y cortos pelos de color gris blanquecino, que en ocasiones presentan tonalidades amarillentas, al igual que las patas y el rostro. La coloración general del pelaje es grisácea y casi uniforme con el color del vientre. El pelo del dorso tiene aproximadamente el 90% de color gris neutro luminoso (Color 85) ( Smithe, 1975) y los ápices presentan por lo general una coloración café oliváceo (Color 29). El pelaje del vientre es de color gris neutral oscuro (Color 83) casi en su totalidad y la porción apical presenta una coloración arcillosa (Color 26), acentuándose un color café amarillento en la garganta y pecho. Los pelos tienen forma de zig-zag y con una longitud promedio de 6.9 mm.

Rostro moderadamente largo (LP/ LCB = 44% ± 0.8) y angosto entre las especies ecuatorianas como se muestra en la Tabla 1 (AM2/ LCB = 27.4% ± 1.6), con la apertura nasal angosta. Región interorbital estrecha, con dos conspicuos forámenes dorsales ubicados en la región anterior de la articulación de los frontales, a menudo de tamaños desiguales (50%) y muy juntos. Foramen en la parte posterior de las fosetas articulares de ambos lados de los parietales del cráneo. Presencia de un canal sinus bien definido a ambos lados del cráneo, que va desde la parte posterior del cráneo hasta la parte dorsal de la foseta articular. Proceso anterior del petromastoideo ( Fig. 5C ) corto y delgado, llegando a la mitad del hueso timpánico. Foramen del borde posterior del proceso timpánico, largo, presente en ambos petromastoideos de todos los ejemplares revisados de esta especie; en ocasiones varía de tamaño. Proceso paroccipital muy notorio.

Placa zigomática angosta con relación al LCB (8.4%), con el borde anterior, ligeramente delante del metastilo del M1. El borde posterior de la placa zigomática se halla sobre la unión del M2 y el M3. El hueso palatal es angosto, con el borde posterior bastante alejado de los últimos molares ( Fig. 5C ). El U4 es de tamaño pequeño, generalmente menor o igual a la mitad del área que ocupa el U3, pero visible lateralmente en el cráneo; alineados con los otros unicúspides impidiendo el contacto entre el U3 y el P4.

La pigmentación de los dientes es rojiza, bien acentuado (concho de vino a negro) y se encuentra en los conos, estilos y crestas de los molares así como también en las cúspides de los unicúspides y de los incisivos, disminuye su intensidad hacia las bases del protocono e hipocono. La hilera de los unicúspides es corta (LHU/LCB = 12.7%) con unicúspides angos- tos. El elemento anterior del ectolopho del M1 está más reducido que el elemento posterior. Protocono del P4 es poco extendido lingualmente.

Mandíbula larga (LM = 7.3 mm). Proceso coronoide corto (APC/ML = 63% ± 2.9) y orientado hacia el lado labial de la mandíbula, cóndilo articular alto (ACA/ML = 60.3% ± 2.4). Foramen mentoniano conspicuo. Los incisivos inferiores miden en promedio 4.4 y sus cíngulos posteriores no no alcanzan el nivel del borde posterior del p4 (Fig. 8A).

Variación: En la mayoría de los casos el M3 es complejo, con protocono, paracono, parastilo y mesostilo conspicuos, metacono reducido e hipocono ausente. De acuerdo con (Woodman com. pers.), el tercer molar superior puede variar en la estructura dentro de una misma especie, es así que un ejemplar (MEPN9833), proveniente de la localidad tipo, presentó un M3 distinto: con un paracono muy grande de adelante hacia atrás, con mesostilo y metacono muy reducido, hipocono presente y sin la presencia de protocono y un parastilo de posición antero-medial del M3 ( Fig. 6B ). Además, este mismo ejemplar presenta el borde posterior de la placa zigomática al nivel del mesostilo del M2 por la forma particular del M3.

Comparación: Al relacionar las características morfológicas de Cryptotis niausa con Cryptotis montivagus se encontró que: C. niausa , presenta una coloración del pelaje café, pero más oscuro y sin ningún tono amarillento en el vientre. El pelo del dorso de Cryptotis niausa es más corto y se puede apreciar una menor densidad de pelos por área de piel. Así también C. montivagus presenta mayor cantidad de pelos tan- to en las extremidades como en la cola. El cráneo de

Cryptotis niausa es en promedio más largo, especial-

mente en (LCB y LP) y más ancho en (AC y AM2). El

P4 es más corto, con el protocono reducido ( Fig. 7A )

y de forma casi circular mientras que el protocono del

P4 de C. montivagus es pronunciado lingualmente

formando un ángulo en la parte anterior.

El U4 de Cryptotis niausa generalmente alcanza el

50% del tamaño del U3, mientras que en C. montiva-

gus, el U4 supera el 50% del tamaño de U3. La hilera de

los unicúspides es en proporción más corta en C. niau-

sa (LHU/LCB = 12.7% vs. 13.8%) y los unicúspides

delgados ( Fig. 7A ). Proceso anterior del petromastoi-

deo, ligeramente más largo y ancho que C. montivagus .

Mandíbula más larga en C. niausa . Cóndilo articular

ligeramente más grande que C. montivagus . Proceso

coronoide más corto (APC/LM = 63% vs. 65.7%). La

pigmentación de las piezas dentales de Cryptotis niausa

es de un rojo más acentuado que las piezas dentales

de C. montivagus . El borde posterior de los incisivos

inferiores de C. niausa , no alcanza el nivel cíngulo pos- FIGURA 8: Incisivos inferiores: A) C. niausa y B) C. montivagus . Se muestra el cíngulo posterior del incisivo inferior de C. montivaterior del p4, como si lo hace el borde posterior de los gus que alcanza el borde posterior del p4, mientras que en C. niausa incisivos inferiores de C. montivagus (Fig. 8B). no alcanza. Escala = 1 mm.

Comparando las características morfológicas de Cryptotis niausa con Cryptotis equatoris , tenemos que C. niausa , es más grande (CC = 81 mm vs. 74.3 mm). El pelaje de todo el cuerpo de C. niausa es de coloración más clara. La cola es más corta (C/CC = 41.9% vs. 48.9%) que la de C. equatoris . Las extremidades y la cola de C. niausa presentan pelos más largos y con escamas de coloración más clara. Pelo del dorso de C. equatoris más corto (5.9 mm vs. 6.9 mm). El cráneo de C. niausa es más largo en las medidas de LCB, LP, LHMx. Placa zigomática más angosta (PZ = 1.9 mm vs. 2.2 mm) que C. equatoris . Caja craneana más ancha en promedio (AC = 10.7 mm vs. 10.2 mm) que C. equatoris . Las medidas de IO, AU1, AU3, AM2 son más angostas en C. niausa . El U4 de C. equatoris , es menor al 50% del tamaño que tiene el U3 y generalmente no es visible lateralmente en el cráneo (90% de los ejemplares), encontrándose además fuera de la hilera de los unicúspides e internamente en el palatal. Proceso anterior del petromastoideo de C. niausa más largo y angosto. Cóndilo articular de C. niausa , en promedio más alto en relación con la longitud mandibular (ACA/LM = 60.3% vs. 56.3%). Mandíbula más corta en relación con la longitud del cráneo (LM/ LCB = 32.6% vs. 33.6%) que C. equatoris .

La forma y tamaño de Cryptotis niausa en relación con Cryptotis osgoodi tiene las siguientes diferencias: Cryptotis niausa es más grande en promedio (CC = 81 mm vs. 76.7 mm). Pelo del dorso más largo y más claro que C. osgoodi . Cola de C. niausa en promedio más larga en relación con CC (C = 41.9% vs. 39.5%). Todos los caracteres del cráneo y mandíbula de C. niausa son más grandes que C. osgoodi , en todas sus dimensiones, pero en IO, AU1, AU3 son en relación con el ancho del cráneo más cortas que C. osgoodi . La placa zigomática de C. niausa es en promedio de igual ancho (PZ = 1.9 mm), pero en relación a la longitud del cráneo es más pequeña que C. osgoodi (PZ = 8.4% vs. 9.5%). Los unicúspides de C. niausa son visiblemente más anchos que C. osgoodi . El U4 de C. niausa es del mismo tamaño que C. osgoodi , pero en C. osgoodi representa casi el 60% del tamaño que tiene el U3. Proceso anterior del petromastoideo de C. niausa más largo y angosto que C. osgoodi . El proceso coronoide de C. niausa es más pequeño que C. osgoodi en relación a LM (63% vs. 64.2%).

Distribución: Cryptotis niausa está distribuida en los páramos de pajonal y sus aledaños bosques montanos de Polylepis del norte de Ecuador, desde la cordillera oriental de la provincia del Napo y Pichincha, hasta el norte de la provincia del Carchi, fronteriza con Colombia en los ramales orientales y occidentales de los Andes; conocidas para las alturas comprendidas entre los 2800 a los 3900 m ( Fig. 9 ). Es también probable que se encuentre en las partes altas de la provincia de Imbabura al norte del Ecuador .

Esta especie fue registrada en siete localidades de colección, dentro de 3 provincias al norte del Ecuador ( Fig. 9 y Apéndice I).

Notas ecológicas: La localidad tipo de C. niausa , se halla en la Reserva Ecológica Cayambe-Coca, en un rango altitudinal desde los 3300 a los 4100 m.s.n.m. Esta zona presenta temperaturas mínimas de 4°C, y hasta 0°C y como máximas 14°C y 20°C, con una pluviosidad de 1331-1458 mm de lluvia mensuales ( Cueva, 2000; Voss, 2003). Según Valencia et al., (1999), el área de “La Virgen”, Papallacta corresponde a una formación vegetal de Páramo Herbáceo, cubierta por una vegetación con dominancia de gramíneas que se entremezclan con algunos arbustos. La estructura vegetal está dominada por pajonal del género Calamagrostis aff. intermedia (Poaceae) , asociados con plantas herbáceas como Valeriana microphylla, Ranunculus praemorsus ( Valerianaceae ), Clinopodium nubigenum (Lamiaceae) , Castilleja fissifolia , Bartsia alba (Scrophulariaceae) . En la Reserva Ecológica El Ángel, domina la especie de frailejón Espeletia pycnophylla ( Fig. 10 ), intercalada con pajonal ( Valencia et al., 1999).

De los datos de los sitios de colección disponibles se puede establecer que C. niausa habita de pre- ferencia las formaciones vegetales: Páramo Herbáceo de ambas vertientes andinas y el Páramo de Frailejones, al norte de los Andes. Existen pocos registros de C. niausa en los bosques que limitan con los páramos; representados en su mayoría por Polylepis panta (Rosaceae) , Gynoxis acostae (Asteraceae) , Escallonia myrtilloides (Saxifragaceae) , Brachiotum ledifolium ( Melastomataceae ) ( Narváez & Freire, 2002).

Análisis multivariado: Los resultados del análisis de discriminación de funciones de las ocho variables cráneo-dentarias y mandibulares de C. montivagus , C. niausa , C. equatoris y C. osgoodi fueron obtenidos mediante tres funciones de discriminación canónica, utilizando principalmente a las funciones 1 y 2 que contienen el 93% de la varianza entre las variables analizadas, mientras que el restante porcentaje presenta la función 3 (Tabla 2).

En la primera función se representan las variables de longitud, siendo LCB, LHU y LHM, las que más coeficiente de variación discriminante presentan, mientras que en el factor 2 se destacan las variables de ancho, donde IO, PZ y AC son las más discriminantes para separar en los grupos (Tabla 3).

En la Fig. 11 , se observa que C. niausa y C. equatoris mantienen una independencia de C. osgoodi y C. montivagus , ubicando a C. niausa como la especie más grande en las variables de longitud y a C. equatoris como la especie de dimensiones más anchas que las otras especies. Las especies C. osgoodi y C. montivagus se encuentran relativamente solapadas, sin embargo los centroides de cada grupo de Cryptotis se encuentran a similares distancias una de la otra ( Fig. 11 ).

Mediante la representación gráfica de los componentes 1 y 3, en el análisis de componentes principales (PCA), se puede ver que C. niausa es la especie que tiene el cráneo más alargado que las otras estu- diadas, especialmente en LCB, por cuanto esta variable se direcciona como aspecto principal de C. niausa ( Fig. 12 ), mientras que la medida de LHU es la que más se acerca a C. montivagus . Cryptotis equatoris es una especie de cráneo ancho por cuanto las variables que destacan estas cualidades se aproximan hacia el grupo de esta especie, sobre todo en PZ e IO. Cryptotis osgoodi es la especie más pequeña de todas las otras cuatro, principalmente en LCB, como se observa en la Fig. 10 , siendo esta variable la que más se aparta de los componentes principales del grupo C. osgoodi .

Estatus taxonómico del complejo

Cryptotis equatoris (Thomas, 1912)

En este artículo se tratan los aspectos taxonómicos en la morfología de C. equatoris , que como se mencionó se trataría de un complejo de especies ( Woodman & Péfaur, 2008).

Vivar et al., (1997) considera que C. equatoris con sus dos subespecies se distribuye en los Andes centrales del Ecuador, estableciendo que los ejemplares provenientes de la provincia de Bolívar pertenecen a C. e. equatoris , mientras que los ejemplares de la provincia de Pichincha (cercanos a Quito), pertenecen a C. e. osgoodi . En el análisis morfométrico realizado para este trabajo no hubo semejanza entre estas dos subespecies.

Los resultados del análisis de funciones discriminantes nos muestran que C. e. equatoris es distinta de las otras formas ecuatorianas, como también confirma el análisis de datos cruzados en la determinación de grupos (Tabla 4). Existen ejemplares de C. e. osgoodi que comparten un 11.1% de semejanza con C. montivagus . Cryptotis niausa , así mismo presenta variables y formas que no son compartidas con las otras especies estudiadas, sin embargo, algunos ejemplares presentan un 9.1% de semejanza con C. e. equatoris en el análisis de datos cruzados. Cryptotis montivagus en este mismo análisis tiene medidas compartidas con C. niausa y C. e. osgoodi en un 22.2% (Tabla 4).

Los resultados del análisis de datos entrecruzados para la determinación de los cuatro grupos de especies ecuatorianas, mostraron que las variables y formas más semejantes (22.2%) son las que presenta C. montivagus .

Cryptotis equatoris equatoris y C. e. osgoodi son pequeñas musarañas ecuatorianas de color oscuro y son poco frecuentes de capturar en el campo, por este motivo se dispone de escasos especímenes en las colecciones científicas.

Las características morfológicas sobresalientes de estas dos formas son:

Figures

FIGURA 3: Vista ventral de la región timpánica de Cryptotis, don- de se muestra: Proceso anterior del petromastoideo (P.A.P), foramen en el borde posterior del proceso timpánico del petromastoideo (F.T.P) y proceso paroccipital (P.P).

FIGURA 4: Ejemplar de Cryptotis niausa “El Voladero”, Reserva Ecológica El Ángel 3700 m.

FIGURA 5: Vista lateral (A), dorsal (B) y ventral (C) del cráneo del holotipo de Cryptotis niausa (MEPN 9627) y vista lateral de la mandíbula. Escala = 10 mm.

FIGURA 6: Vista oclusal del M3 de Cryptotis niausa (A: MEPN 9627) y (B: MEPN 9833) de la localidad de Papallacta. Donde se muestran las variaciones en la estructura del tercer molar superior.

FIGURA 7: Vista oclusal del P4 y de la hilera de unicúspides de: A) Cryptotis niausa: con el protocono del P4 menos extendido lingualmente y unicúspides angostos en relación con la parte anterior del hueso palatal. B) Cryptotis montivagus: con el protocono del P4 más pronunciado lingualmente y unicúspides anchos. Escala = 2 mm.

FIGURA 9: Distribución del género Cryptotis en el Ecuador.

FIGURA 10: Páramo Herbáceo de los altos Andes del norte del Ecuador. Hábitat preferencial de Cryptotis niausa (Lagunas de Crespo – Páramos de “El Ángel”, sobre los 3700 msnm).

FIGURA 11: Gráfico del coeficiente de discriminación canónica de los cuatro grupos de Cryptotis en Ecuador.

FIGURA 12: Análisis gráfico de los componentes principales 1 y 3 de las variables analizadas. Cruces, Cryptotis niausa; cuadrados, Cryptotis montivagus; equis, Cryptotis equatoris; círculos, Cryptotis osgoodi.